Die Geschichte dieser Kirche, die heute ein Museum ist, ist lang. Schon Kaiser Konstantin hatte an der Stelle, an der sich die Hagia Sofia befindet, eine Kirche bauen lassen, die jedoch einem Brand zum Opfer fiel, worauf Theodosius II. den Bau einer neuen Kirche anordnete. Aber auch dieser Bau brannte 532 während des Nika-Aufstandes ab. Fragmente dieses Baus sind noch im Garten vor dem Museum zu sehen. Bereits 40 Tage nach dem Brand beauftragte Kaiser Justinian  den Architekten Anthemios von Tralleis und den Mathematiker Isidor von Milet mit einem Neubau. 537 konnte der Bau der Kirche geweiht werden, deren extrem flache Kuppel allerdings infolge eines Erdbebens (558) einstürzte  und nach dem Wiederaufbau erhöht wurde. Die absolut singuläre Bedeutung des Baus beruht auf der Konstruktion der frei schwebenden, nahezu 56 Meter hohen Kuppel von 31 Meter Durchmesser auf nur vier Pfeilern. Für diesen Bau gibt es keine Nachfolgebauten und auch keine Imitation.

Die Kirche war der Sitz des Patriarchen von Konstantinopel und Hauptkirche des byzantinischen Reiches sowie religiöses Zentrum der Orthodoxie. Nach Beendigung des Bilderstreits wurden die Wände der Kirche mit kostbaren Mosaiken dekoriert, die jedoch im 12. Jahrhundert von marodierenden Kreuzrittern teilweise aus den Wänden gebrochen und verschleppt wurden.  Mehmet II. erklärte die Kirche sofort nach der  Eroberung von Byzanz zur   Freitagsmoschee  und liess eine Gebetsnische einbauen – ganz in der Nähe vom Omphalion, der Krönungsstätte der byzantinischen Kaiser. Später wurden die noch verbliebenen Mosaiken übertüncht und erst im 19. Jahrhundert durch die Brüder Fossati wieder freigelegt.  1934 wurde die Moschee zum Museum erklärt (aufgrund einer Anregung von Atatürk).

Das Mosaik im südlichen Vestibül zeigt die thronende Maria, flankiert von zwei Stifterfiguren: Kaiser Justinian (Gründervater der Hagia Sofia) hält das Modell einer Kirche in Händen und Kaiser Konstantin (Gründervater der Stadt Byzanz) hält das Modell einer Stadt in Händen. In diesem Bild werden Ereignisse einer längst vergangenen Zeit thematisier und es  wird  als eine Art Historiographie in visueller Form betrachtet.

Über dem Eingang zum Narthex, dem so genannten Kaisertor, durch das allein der Kaiser den Naos betreten durfte, befinden sich ebenfalls Mosaike der thronenden Madonna. Im Kirchenraum ist der Kaiser in Proskinese vor Christus dargestellt: der Kaiser erweist dem Herrscher des Kirchenraumes seine Reverenz. Dem Kaiserbild ist kein Name beigeschrieben, was ungewöhnlich ist und zu unterschiedlichen Deutungen geführt hat. In der Forschung hat sich die Auffassung etabliert, dass in dieser Kaiserdarstellung nicht ein bestimmter Kaiser, sondern jeder Kaiser gemeint ist, d.h., das Bild ist ein normatives Bild, das Christus als alleinigen Herrscher im Kirchenraum ausweist. Gekennzeichnet wird dies auch durch den Text auf dem Codex, den Christus in der Hand hält: Ich bin das Licht der Welt – Friede sei mit euch.

Auf der Ostwand des oberen Emporengeschosses ist Kaiser Konstantin IX. (Regierungszeit 1042-1055) mit seiner Gattin, Kaiserin Zoë, dargestellt, zwischen beiden befindet sich ein Christus-Bild. Konstantin IX. und Zoë halten je eine Opfergabe in Händen, ein so genanntes Apokombion – Geldzuweisungen an die Hagia Sofia, welche jährlich an einem Fest der Kirche übergeben wurden als Ausdruck der Fürsorge des Kaiserpaares der Kirche gegenüber, auch als Pflicht des Kaiserpaares. Konstantin hält einen Geldsäckel, Zoë eine  Urkunde in den Händen. An der Krone des Kaisers und an der Inschrift lassen sich Veränderungsspuren erkennen: das Mosaik wurde „überarbeitet“. Der Grund dafür ist in der bewegten Vergangenheit der Kaiserin zu suchen: Zoe hatte ihren ersten Mann, Romanos III. Argyros,  von ihrem  Günstling ermorden lassen, diesen dann geheiratet und zum Kaiser gemacht. Sein Bild war zunächst auf dem Mosaik verewigt worden. Er wurde jedoch abgesetzt, und Zoë regierte zunächst zusammen mit ihrer Schwester Theodora III., die sie jedoch nach kurzer Zeit zwang, in ein Kloster zu gehen. Zoe heiratete schliesslich Konstantin IX., dessen Bild dann anstelle des zum Kaiser ernannten Günstlings ins Mosaik gesetzt wurde – das Bild wurde den jeweiligen Verhältnissen der Zoë angepasst.

Ein weiteres Kaisermosaik (wiederum ein Apokombion-Bild) zeigt Johannes II. Komnenos mit Kaiserin Irene und deren Sohn Alexios (1122-1171 datiert).

Ergreifend ist das Mosaik einer Deesis – Jesus mit Maria und Johannes dem Täufer.

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